Født: 24. august 1918 i Auburn i delstaten New York (bispedømmet Syracuse) i USA. Han er sønn av John Foster Dulles (1888-1959) og hans hustru Janet Pomeroy Avery. Faren var amerikansk utenriksminister (1953-59) under president Dwight D. Eisenhower, og har fått en flyplass oppkalt etter seg i Washington DC. Hans onkel, Allen Welsh Dulles, ledet spionasjeoppdrag under Andre verdenskrig og ble senere leder for CIA. To av oldefedrene var John Watson Foster, amerikansk utenriksminister 1889-93, og Theodore Medad Pomeroy, MC, speaker i Representantenes hus. Bestefaren, Allen Macy Dulles, var en liberal presbyteriansk prest og professor i teologi.
Han gikk på grunnskole i New York og videregående private skoler i Sveits og New England. Han var født i en presbyteriansk familie, men sa selv ved kardinalsutnevnelsen at han aldri hadde vært «mye til protestant». I stedet kalte han seg agnostiker da han i 1936 begynte han på jusstudiet på Harvard-universitetet. Han tok eksamen i 1940, og samme år konverterte han til Den katolske kirke. Deretter gikk han 1 ½ år på Harvard Law School. Under Andre verdenskrig var han reserveoffiser i marinens etterretningstropp. I 1945 ble han i Frankrike tildelt marineordenen «Croix de Guerre» for sitt kontaktarbeid med den franske marinen. I 1945 fikk han polio i Napoli. Han trådte inn i jesuittordenen (Societas Iesu - SJ) den 14. august 1946 i provinsen New York og begynte på sin presteutdannelse. Han ble professor i filosofi ved Fordham University i Bronx i New York i 1951. Fordham er jesuittenes universitet i New York City og ble grunnlagt i 1841. Han var moderator for Brorskapet av Vår Frue for første- og andreårsstudenter, som inkluderte som prefekt for andreårsstudentene Theodore McCarrick, fra 2000 erkebiskop av Washington DC og utnevnt til kardinal samtidig med Dulles.
Prest: Han ble presteviet den 16. juni 1956 i St. Patrick's Cathedral i New York av kardinal Francis Spellman, erkebiskop av New York. Dette var mens faren var utenriksminister, og begivenheten ble slått opp på første side i New York Times. I løpet av sin karriere har han vært professor i teologi ved Woodstock College i Woodstock i Maryland, ved Boston College i Chestnut Hill i Massachusetts, ved The Catholic University of America i Washington DC og ved Fordham University. Ved sistnevnte har han siden 1988 innehatt æresprofessoratet «Laurence J. McGinley-professoratet i religion og samfunn». Han har i tillegg undervist ved 15 andre skoler som gjesteprofessor. Han innehar 21 æresdoktorater og har fått mange utmerkelser innen utdannelse og teologi. Han var medlem av pavens Internasjonale Teologkommisjon fra 1991 til 1997. Han har hatt utallige verv i teologiske organisasjoner, inkludert president for The Catholic Theological Society of America og The American Theological Society, som ble dannet av en gruppe protestantiske teologer, inkludert hans bestefar. Han er konsultor for den amerikanske bispekonferansens lærekomite. Han er forfatter av 650 artikler og essays samt 21 teologiske bøker. En av dem, Models of the Church (1974), ble en teologisk bestselger. Han har mottatt en rekke priser, blant dem Phi Beta Kappa, The National Catholic Book Award, The Religious Education Forum Award og The Cardinal Spellman Award for fremragende teologisk virksomhet. Det meste av sin tid som professor har han brukt på å forklare reformene etter Det annet Vatikankonsil og naturen av paveembetet, som han alltid har forsvart. Han har forklart Kirkens tanker i et land og i en nasjonalkirke hvor mange katolikker, også prester, stiller spørsmålstegn ved pavens syn på abort, prevensjon, sølibat og kvinnelige prester.
Biskop: Da han ble utnevnt til kardinal, var han ikke biskop. Den salige pave Johannes XXIII (1958-63) etablerte den praksis at alle kardinaler må være biskoper, men i likhet med andre teologer som blir utnevnt til kardinaler etter at de er fylt 80 år, søkte Dulles paven om dispensasjon fra denne regelen. Paven innvilget søknaden, så kardinal Dulles er ikke bispeviet.
Kardinal: Han ble den 21. februar 2001 kreert til kardinaldiakon av Santissimi Nomi di Gesù e Maria in via Lata av pave Johannes Paul II. Han er den første amerikanske teologen som blir utnevnt til kardinal direkte, uten å ha hatt pastoralt ansvar.
Død: Han døde om morgenen den 12. desember 2008, nitti år gammel.